Les canaux semi-circulaires du labyrinthe des Vertébrés représentent une des solutions biologiques pour la détection du mouvement dans l'espace tridimensionnel. La forme aboutie du labyrinthe comprend six canaux, trois de chaque côté de la tête. Les canaux verticaux (deux paires) sont orientés diagonalement par rapport à la tête, les canaux horizontaux (une paire) sont parallèles à l'horizontale terrestre. Leur arrangement suit trois principes généraux : (
Le sens de l'équilibre, le système vestibulaire, est un sens qui nous échappe. On ne prend conscience de son existence que dans certaines situations « pathologiques », comme le mal de mer, l'intoxication alcoolique, les vertiges etc. Dans la description classique des cinq sens, la vision, le goût, l'odorat, le toucher et l'audition, le sens de l'équilibre ne figure point. Très souvent, ce sens n'est considéré que comme une sorte d'appendice rattaché à l'audition, du fait de l'unité anatomique de la cochlée et de l'appareil vestibulaire, qui constitue l'oreille interne (
Une large partie de notre activité journalière est constituée de déplacements d'un endroit à un autre. Pour ce faire, nous disposons de divers moyens de transport, de la locomotion individuelle (marche, course, nage) à l'utilisation d'appareils mécaniques (bicyclette, voiture, train, ascenseur, etc.). Tous ces déplacements dynamiques sont accompagnés d'une sensation de mouvement propre, que nous attribuons largement aux entrées sensorielles visuelles. Le rôle du sens de l'équilibre dans cette fonction est généralement méconnu, alors que les mouvements réflexes rapides, comme certains mouvements des yeux ou les ajustements posturaux, se font essentiellement par l'intermédiaire de ce système sensoriel. Ainsi, déclencher un mouvement rapide des yeux à partir du sens de l'équilibre (autrement dit, déclencher le réflexe vestibulo-oculaire ou VOR) ne demande que 16 ms, alors que le déclenchement d'un réflexe équivalent par le système visuel (le réflexe optocinétique) prend de 80 à 150 ms.
Même si l'homme se déplace rarement dans les trois dimensions de l'espace, notamment par rapport à de nombreuses espèces d'oiseaux ou de poissons, voire même de primates non humains, notre sens de l'équilibre est prévu pour détecter les mouvements du corps dans les trois dimensions.
Deux catégories de mouvements fondamentalement différents doivent être distinguées : les translations et les rotations. Chacune possède trois degrés de liberté. Généralement, on décompose ces mouvements à l'aide d'un système de coordonnées cartésiennes, ancré sur la tête. Celui-ci possède un axe vertical (parallèle à la gravité), et deux axes horizontaux : l'un naso-occipital (sagittal) et l'autre interaural (transverse). Ces trois axes se coupent en un point imaginaire au centre du crâne. Remarquons toutefois que le système de coordonnées cartésiennes est, comme son nom l'indique, une création humaine (de René Descartes, 1596–1650), et il n'apporte de ce fait aucune information particulière sur la manière dont les systèmes biologiques se sont développés au cours de l'évolution.
L'oreille interne est un organe bilatéral. Il est localisé dans l'os pétreux de la région temporale du crâne (
Les canaux semi-circulaires et les otolithes sont des organes sensoriels qui détectent l'accélération. Les canaux perçoivent les accélérations angulaires (rotations) et les otolithes les accélérations linéaires (translations). Un exemple d'accélération linéaire, que nous subissons en permanence, est la gravité terrestre. Dans la vie quotidienne, nous y pensons rarement. Mais lorsque la gravité disparaît, notamment lors de vols spatiaux ou paraboliques, les effets sensoriels de son absence sont drastiques, et conduisent souvent au mal de l'espace.
Le fonctionnement des canaux semi-circulaires est indépendant de la gravité. Les canaux sont remplis d'un fluide appelé endolymphe ; lors d'un mouvement de la tête, un courant endolymphatique est généré. Ce courant infléchit les cils des cellules réceptrices, les cellules ciliées, qui sont regroupées dans une région particulière du canal, l'ampoule
L'orientation des canaux semi-circulaires suit trois principes fonctionnels indépendants : (
Contrairement aux récepteurs canalaires, le fonctionnement des otolithes dépend de la gravité (gravicepteurs). Ils détectent les accélérations linéaires, et ne fonctionnent pas en microgravité. L'homme et la plupart des Vertébrés possèdent deux otolithes de chaque côté de la tête, l'utricule (horizontal) et le saccule (vertical). En position de repos, l'utricule est orienté parallèlement à l'horizontale terrestre (
L'origine phylogénétique du labyrinthe des Vertébrés n'est pas connue. Le seul protochordé encore vivant aujourd'hui, l'
Il n'existe que des données fossiles fragmentaires sur l'émergence des Vertébrés au Cambrien, il y a plus de 500 Ma. Les données sont plus complètes pour le milieu de l'ère Paléozoïque, la période du Dévonien (–400 à –350 Ma). Le premier fossile qui montre l'existence de canaux semi-circulaires provient d'un Vertébré sans mâchoires, qui appartient à un groupe d'Agnathes du Dévonien et du Silurien, les Ostracodermes. Ceux-ci possèdent des canaux verticaux, mais pas de canal horizontal (
La période dévonienne marque également l'apparition des premiers Vertébrés avec mâchoires (Gnathostomes), les poissons cartilagineux et osseux (Chondrichtyes et Osteichtyes, respectivement,
L'acquisition de canaux horizontaux coïncide avec l'expression d'un gène spécifique aux Vertébrés,
Par la suite, on trouve deux lignées distinctes d'évolution du labyrinthe, représentées par les lignées actuelles des poissons osseux, d'une part, et des poissons cartilagineux, de l'autre (
L'observation d'un labyrinthe typique de la lignée des poissons osseux, en l'occurrence celui de l'homme (
On trouve une grande variété de détecteurs de mouvement (appelés statorécepteurs) chez les Invertébrés
Les statocystes des calmars et des seiches (
Chez la pieuvre (
Le troisième exemple de « système canalaire » des Invertébrés est celui du crabe (
La comparaison des solutions trouvées par les Invertébrés et les Vertébrés pour « construire » un système de détection du mouvement montre une remarquable uniformité, avec une organisation proche d'une géométrie tridimensionnelle idéale, qui permet une décomposition optimale de n'importe quel vecteur de rotation. Les systèmes canalaires des Vertébrés et des Invertébrés constituent en cela un bel exemple d'évolution convergente.
Le labyrinthe se développe à partir d'une excroissance de l'ectoderme, la placode otique, qui s'évagine pour former la cupule otique (précurseur de l'oreille interne ; pour plus de détails, voir
De nombreux gènes des Vertébrés possèdent des homologues chez la drosophile, mais leur labyrinthe provient d'une nouvelle acquisition des chordés, sans précurseur chez d'autres groupes animaux. Ainsi, les homologies avec d'autres groupes animaux semblent se restreindre au développement des cellules réceptrices, lesquelles transforment des stimuli mécaniques en impulsions électriques (transduction mécano-électrique). Les récepteurs labyrinthiques sont au centre de la question plus générale de l'origine de la transduction mécano-électrique. Pendant longtemps, on pensait que le labyrinthe était dérivé des cellules neuromastes de l'organe de la ligne latérale des Vertébrés aquatiques. Or, des similarités fonctionnelles et morphologiques ont été décrites entre, d'une part, les récepteurs à la pression du nématode
Ainsi, si les cellules réceptrices sont vraisemblablement une composante importante du développement de l'organe de l'équilibre des Vertébrés au cours de l'évolution, leur structure ne suffit pas, à elle seule, à expliquer l'émergence d'organes sensoriels analogues.
La morphogenèse de l'oreille interne est gouvernée par de nombreux gènes, dont certains participent également au développement des poumons, des reins ou des extrémités. La genèse des organes sensoriels fait partie de processus généraux de structuration et de spécification positionnelle, au cours desquels des gènes proneuronaux sont activés. Leur activité détermine les précurseurs des organes sensoriels tels que les cellules de support, la glie, et des parties des cellules sensorielles proprement dites. Le gène
Pour le développement ultérieur du labyrinthe, les gènes FGF et FGF-R entrent en jeu (FGF,
Le gène FGF-R2(IIIb) est nécessaire au développement des canaux semi-circulaires, du conduit endolymphatique et de la cochlée. En dehors de la famille des FGF, des gènes tels que BMP,
Par ailleurs, mentionnons le gène
L'appareil des muscles extraoculaires et le système de mouvement tête–cou peuvent être considérés comme des exemples représentatifs de l'efficacité des systèmes biologiques. En particulier, l'orientation spatiale des muscles des yeux illustre, d'une manière presque idéale, la manière dont l'évolution a résolu un problème complexe de transformation sensori-motrice.
Les six muscles extraoculaires déplacent les yeux, selon un système de coordonnées en étroite correspondance avec la géométrie spatiale des canaux semi-circulaires, ce qui a pour conséquence de simplifier le problème de changement de coordonnées entre les deux systèmes. Ainsi, l'orientation diagonale des canaux verticaux, à 45° du plan médio-sagittal, est reflétée par les directions de traction des muscles verticaux des yeux
Le système musculaire tête–cou, responsable des mouvements céphaliques, est bien plus complexe que celui des muscles des yeux, d'une part, à cause du nombre de muscles impliqués (20 paires environ) et, d'autre part, parce que ces muscles réalisent en parallèle des fonctions de contrôle postural. En effet, l'une des tâches principales des muscles tête–cou est d'assurer le maintien de la position de la tête. Sans le support actif des muscles nucaux, la tête ne pourrait pas rester en équilibre sur la colonne cervicale. Bien que cette dernière soit intrinsèquement relativement rigide, elle doit néanmoins être maintenue droite, solidairement avec la tête.
Au sein du système tête–cou, nous avons pu démontrer l'existence d'un référentiel basé sur la géométrie vestibulaire
Les voies tecto-spinales et vestibulo-spinales sont parmi les plus anciens systèmes de contrôle moteur des Vertébrés. Le circuit tecto-spinal réalise les mouvements d'orientation guidés par la vision. La voie vestibulo-spinale se charge du contrôle tonique de la posture et de l'équilibre. Ces fonctions sont mises en évidence de manière spectaculaire par l'ablation d'un labyrinthe (hémi-labyrinthectomie) ou de l'une de ses parties
Lorsqu'on considère la géométrie intrinsèque de l'appareil tête–cou dans le plan médio-sagittal, on observe qu'au repos, les Mammifères quadrupèdes maintiennent l'articulation crânio-cervicale et le haut de la colonne cervicale en flexion complète, et le bas de la colonne cervicale ainsi que les premières vertèbres thoraciques en extension complète
La colonne vertébrale cervicale étant naturellement rigide, elle ne peut guère se plier latéralement. L'inclinaison latérale de l'ensemble tête–cou chez les Mammifères quadrupèdes est alors réalisée par la rotation des vertèbres au niveau de la jonction cervico-thoracique. Là encore, c'est le message vestibulaire qui guide la modification de la posture
L'architecture semi-rigide et l'organisation posturale de la colonne cervicale sont conservées au cours de l'évolution, comme semblent l'indiquer certains travaux sur les Dinosaures
Nous avons décrit plus tôt la géométrie tridimensionnelle de la périphérie sensorielle, les canaux semi-circulaires, ainsi que celle de leurs effecteurs moteurs. Il se dégage de toute évidence une grande similarité entre ces deux géométries. Les directions de traction des muscles extraoculaires correspondent à l'orientation des canaux semi-circulaires horizontaux, celles des droits verticaux à l'orientation du canal antérieur ipsilatéral, et celles des muscles obliques sont alignées avec l'orientation du canal ipsilatéral postérieur (
La conservation de la coïncidence des géométries spatiales canalaire et extraoculaire au cours de l'évolution des Vertébrés s'accompagne d'une conservation des principales connexions neuronales responsables de la production des mouvements oculaires compensatoires (réflexe vestibulo-oculaire). On retrouve des connections excitatrices entre le canal antérieur, d'une part, et les muscles droit supérieur ipsilatéral et oblique inférieur controlatéral, d'autre part. De même, le canal postérieur est connecté à l'oblique supérieur ipsilatéral et au droit inférieur controlatéral, et enfin le canal horizontal est relié aux muscles droit médian ipsilatéral et droit latéral controlatéral. Puisque les muscles antagonistes doivent se relâcher lorsque les agonistes se contractent, on observe, à partir des mêmes canaux semi-circulaires, des projections inhibitrices vers les muscles antagonistes (
Les connexions qui sous-tendent le réflexe vestibulo-collique exhibent des architectures de connectivité stéréotypées équivalentes
Par ailleurs, un autre élément qui vient confirmer la similarité des référentiels des systèmes de mouvement des yeux et de la tête est l'existence de neurones vestibulo-oculo-spinaux
Nous devons la première description du labyrinthe vestibulaire à Antonio Scarpa en 1789, dans sa monographie sur les systèmes sensoriels des animaux *Marie-Jean-Pierre Flourens était le prédécesseur d'Étienne-Jules Marey au poste de professeur de biologie au Collège de France. Tous deux ont détenu la chaire de biologie intitulée « Histoire naturelle des corps organisés », de 1855 à 1867 pour Flourens, et de 1869 à 1904 pour Marey.
La géométrie singulière et l'organisation tridimensionnelle du labyrinthe vestibulaire ont fasciné les scientifiques dès le début de la science moderne, c'est-à-dire depuis Antonio Scarpa
Ces études récentes ne réservent aucune surprise quant à l'orientation des canaux semi-circulaires : ceux-ci suivent le schéma habituel (voir
En tout cas, comme nous l'avons vu, le fait que le contrôle postural, la locomotion et certains mouvements des yeux dépendent étroitement du système vestibulaire montre que sa fonction est plus compliquée qu'on ne pourrait le penser de prime abord.
L'évolution du sens de l'équilibre des Vertébrés et de ses analogues chez les Invertébrés suggère certaines caractéristiques du développement et du fonctionnement du cerveau. Nous avons mentionné que l'organisation vestibulo-motrice et sa circuiterie neuronale ont été conservées au cours de l'évolution des Vertébrés, qu'une solution optimale a été obtenue. Si l'on compare le labyrinthe aux nombreux développements de l'œil, qui est estimé avoir été « réinventé » entre 40 et 65 fois au cours de l'évolution, seuls deux types principaux de détecteurs de mouvement tridimensionnels ont été retenus, le type « diagonal » des Vertébrés, du poulpe et du crabe, et le type « axes principaux » des calmars. Chacune de ces deux solutions constitue un capteur idéal d'un point de vue physique, avec un rapport signal/bruit optimal.
Par ailleurs, une caractéristique importante du fonctionnement du système nerveux central est l'emploi de mécanismes périphériques pour simplifier les calculs centraux. Cette caractéristique fonctionnelle est illustrée élégamment par les systèmes de coordonnées communs aux appareils vestibulaire, oculomoteur et céphalomoteur. Cette communauté de cadres de référence permet de diminuer la charge de calcul du cerveau, au profit de fonctions plus avancées comme l'apprentissage, l'attention etc. Lorsqu'on s'intéresse à la compréhension du fonctionnement du cerveau, on se doit d'analyser les traits communs des différences apparentes d'expression ou de comportement. Négliger les analogies évidentes entre les modes opératoires des différentes espèces reviendrait à se priver d'appréhender certains des aspects fondamentaux du fonctionnement du cerveau.
Ce travail a bénéficié du soutien de l'Union européenne (QLK6-CT-2002-00151: Eurokinesis) et d'une bourse de la Fondation Fyssen à F. Klam. Les auteurs remercient également France Maloumian pour son assistance pour les illustrations.
Anatomie de l’organe du sens de l’équilibre humain. (
Fig. 1. Anatomy of the organ of the sense of balance. (
Vue latérale de l'orientation de la tête et du labyrinthe en posture de repos chez un bipède et un quadrupède. (
Fig. 2. Lateral views of head and labyrinth orientation during normal head posture at rest in a biped and a quadruped. (
Vésicule cérébrale de l’
Fig. 3. Amphioxus cerebral vesicle. Principal landmarks in the larval cerebral vesicle of amphioxus, showing the anterior pigment cup with the median eye, the ciliary bulb cells of the putative bilateral balance organ, and the lamellar body, which is supposed to be a pineal homologue (courtesy of T. Lacalli).
Reconstruction en cire de la cavité crânienne de l'ostracoderme fossile
Fig. 4. Photograph of a wax model of the cranial cavity of the fossil ostracoderm
Phylogénie des premiers Agnathes et Gnathostomes (poissons cartilagineux et osseux, placodermes et acanthodiens) (modifié d'après Colbert
Fig. 5. Phylogenetic relationship of early agnathans and gnathostomes (bony fishes, cartilaginous fishes, placoderms, and acanthodians) (modified after Colbert
Évolution de la morphogenèse de l'oreille interne des Vertébrés. Les cellules mécano-sensorielles ciliées sont probablement à l'origine de l'apparition de l'oreille interne des Vertébrés. Le gène
Fig. 6. Morphogenic evolution of the vertebrate ear. Ciliated mechanosensory cells, so-called hair cells are now thought to be at the phylogenetic origin of the vertebrate inner ear. For the development of primary neurons,
Évolution convergente des systèmes de détection du mouvement. (
Fig. 7. Convergent evolution of movement detection systems. (
Orientation spatiale des muscles extraoculaires (illustration originale d'après Helmholtz
Fig. 8. Spatial orientation of extraocular muscles in man (after Helmholtz
Orientation tridimensionnelle des plans des canaux semi-circulaires et des directions de traction des muscles extraoculaires chez l'homme. Remarquez l'alignement deux à deux des directions de traction des muscles, d'une part, et des plans canalaires, d'autre part, ces correspondances formant un système de coordonnées intrinsèques commun aux canaux et aux muscles.
Fig. 9. Three-dimensional orientation of semicircular canal planes and extraocular muscle pulling directions in man. Note alignment of certain eye muscle pulling directions with particular canal planes, forming an intrinsic reference frame system.
Coordination spatiale des mouvements des yeux compensatoires. Les éléments en relation sont illustrés avec les mêmes couleurs (rouge et bleu). Les canaux semi-circulaires et les muscles extraoculaires forment un système de coordonnées intrinsèque pour la production des réflexes vestibulo-oculaires. L'arc réflexe se compose de trois neurones, le neurone primaire (1°, neurone ganglionnaire vestibulaire dont l'axone est dans le nerf vestibulaire), le neurone secondaire (2°, neurones des noyaux vestibulaires) et le neurone oculomoteur (MN, dans les noyaux oculomoteur, trochléaire et abducens). Les connexions excitatrices et inhibitrices sont représentées en rouge et en bleu, respectivement. En règle générale, les neurones vestibulaires qui projettent leurs axones vers des noyaux controlatéraux sont excitateurs et ceux qui possèdent des projections ipsilatérales sont inhibiteurs. Les canaux semi-circulaires (
Fig. 10. Spatial coordination of compensatory eye movements. Corresponding elements are illustrated in the same colours (red and blue). Semicircular canals and extraocular muscles form a three-dimensional intrinsic reference frame system for the production of vestibulo-ocular reflexes. The reflex arc consists of three neurons, the primary neuron (1°, vestibular nerve), the second-order vestibular neuron (2°, vestibular nucleus neurons), and the oculomotor neuron (MN, in oculomotor, trochlear and abducens nuclei). Excitatory connections are shown in red, inhibitory connections are shown in blue. Contralaterally projecting vestibular neurons are in general excitatory, ipsilaterally projecting ones inhibitory. The respective semicircular canals (
Schéma des connexions du système vestibulaire avec les centres moteurs qui lui sont reliés. Les connexions neuronales communes du labyrinthe avec les muscles des yeux, des oreilles et du cou permettent la distribution directe d'une commande motrice identique pour les différentes populations de motoneurones impliqués dans les mouvements d'orientation.
Fig. 11. Schematic of vestibular neuron connectivity to motor centres of related architecture and common behavioural context. The shared neuronal pathway to eye-, ear, and neck-muscles would provide an economical distribution of an identical motor control signal to motoneuron pools involved in orienting behaviour.
Début de la recherche vestibulaire. (
Fig. 12. The beginning of vestibular research. (